Jeho startující kariéru však zpozdila dvouletá vojenská služba v Koreji. Během této doby se však naučil pracovat s motory a v budoucnu to dokázal dobře využít. Po návratu domů v roce 1953 se s Hillem zúčastnil Carrera Panamericana. Vedlo se jim dobře, dokud Phil neudělal chybu a jejich Ferrari 340 nenaboural. Auto bylo na odpis, ani jednomu z nich se však nic nestalo. Za rok dojeli druzí za Ferrari Umberta Magioliho.
Richie v následujících letech startoval převážně v USA, zúčastnil se 195 závodů SCCA a 27 z nich vyhrál. Prvním velkým závodem v Evropě pro něj bylo 24 hodin Le Mans v roce 1957, ale s Ferrari 500TRC musel po 129 kolech odstoupit. Do Formule 1 se Američan poprvé podíval v roce 1960, kdy se stal testovacím jezdcem Ferrari. Startoval ve třech mistrovských podnicích, první Velkou cenou pro něj byl květnový závod v Monaku a při svém debutu si s Dinem 246 dojel pro skvělé šesté místo. Stejné umístění zopakoval v Holandsku a pak přišla jeho chvíle v Monze. S Philem Hillem stáli v první řadě a vedení si udrželi celých 50 kol – Phill zvítězil a Richie dojel druhý.
Sezonu 1961 začal Richie skvěle – druhým místem v Monaku za Stirlingem Mossem. S Dinem 156 byl pátý v Holandsku, třetí v Belgii a Británii a v celkovém pořadí mu patřilo páté místo. Titul získal Phil Hill. Kalifornská dvojice spolu již příští sezonu nejezdila, Ginther totiž odešel do BRM, kde byl dvojkou za Grahamem Hillem. První tři závody Richie nedojel a příliš se mu nedařilo ani ve zbytku sezony, světlými momenty bylo třetí místo ve Francii a druhé v Itálii. Tyto výsledky stačily jen na deváté místo, ale v BRM se přesto slavilo. Graham Hill se stal mistrem světa a tým ovládl pořadí konstruktérů.
Rok 1963 byl pro Ginthera mnohem lepší. Sezonu začal dalším výborným druhým místem v Monaku za Grahamem a v dobrých výsledcích pokračoval v celém jejím průběhu. Získal další dvě druhé místa, v Itálii za Jimem Clarkem, ve Watkins Glen za Grahamem a v Německu a Mexiku dojel třetí. V celkovém pořadí šampionátu mu patřilo fantastické druhé místo, nestačil jen na Jima Clarka a jeho Lotus. Richie podával spolehlivé výkony i v roce 1964, který byl jeho posledním ve službách BRM a po druhých místech v Monaku a Rakousku a dalších dobrých umístěních skončil celkově pátý.
Na konci sezony se přidal k Hondě, trvalo ale nějaký čas, než si vše sedlo a před posledním závodem sezony 1965 v Mexiku byla nejlepším Richieho výsledkem dvě šestá místa v Belgii a Holandsku. Honda vyrazila do Mexika o několik dní dříve a tým testoval chování aut ve vysoké nadmořské výšce – vše se mělo bohatě vyplatit. Po kvalifikaci v Mexiku Richiemu patřila třetí pozice za Clarkem a Danem Gurneym z Brabhamu, brzy po startu však proklouzl do vedení. Velcí konkurenti postupně odpadávali, motory Lotusů Jima Clarka a Grahama Hilla vypověděly službu, Jackie Stewart měl problémy se spojkou a Ginthera tak proháněl jen Gurney, ale Richie vedení nepustil celých 65 kol závodu. O necelé tři vteřiny získal své první a jediné vítězství v F1 v kariéře, zároveň první pro Hondu. Závod v Mexiku byl mimo jiné historicky posledním, kdy měly motory v F1 kapacitu do 1500 cc, od roku 1966 se začaly používat třílitry.
Pro start příští sezony však Honda nestačila nový motor připravit a Richie jel první dva závody v barvách Cooper-Maserati. V Monaku nedojel a v Belgii byl pátý. Honda byla připravena v Itálii, ale novým autům chyběla kvalita i spolehlivost – v Monze selhala pneumatika, o měsíc později v USA převodovka. V Mexiku však Richie dojel čtvrtý a zajel nejrychlejší kolo.
V roce 1967 podepsal s novým týmem Anglo-American Racers Dana Gurneyho, ale startoval jen v Monaku. Brzy poté se rozhodl ukončit kariéru. V příštích letech se na závodech objevoval jen velmi zřídka, startoval např. ve 100. Velké ceně na Hockenheimringu nebo na Doningtonu při 40. výročí BRM, kde již ale byl nemocný a ztrácel sílu.
Richie Ginther zemřel 20. září 1989 na infarkt během dovolené ve Francii blízko Bordeaux ve věku 59 let.
